События первого сезона посвящены поискам «Ледяного убийцы» (в другой версии «Рефрижераторный убийца») — серийного убийцы, который постоянно ускользает от полиции, оставляя на месте преступления послания для Декстера. Дебра (Дженнифер Карпентер), сводная сестра Декстера, начинает встречаться с протезистом Руди (Кристиан Камарго), который позже оказывается «Ледяным убийцей». В самом конце сезона Руди пытается убить Дебру, но терпит неудачу из-за вмешательства Декстера. Выясняется, что Руди — родной брат Декстера, Брайан Мозер. Перед Декстером встаёт дилемма: убить Дебру, сводную сестру, или Брайана, своего родного брата. Декстер выбирает второй вариант, организовав убийство Брайана таким образом, чтобы оно было расценено как суицид.

Пол (Марк Пеллегрино), бывший муж Риты, досрочно освобождается из тюрьмы, но вскоре Декстер подставляет его, и тот снова попадает за решётку. Пол пытается убедить Риту, что ответственность за это целиком лежит на Декстере, который в действительности не тот, за кого себя выдаёт, однако безуспешно.

Благодаря искусственно созданному обаянию, к Декстеру хорошо относятся все его коллеги, за исключением сержанта Джеймса Доакса (Эрик Кинг), который постоянно при встрече называет его уродом и открыто подозревает его в чём-то незаконном, хотя не знает точно в чём. Конфликт между Декстером и Доаксом проходит лейтмотивом на протяжении двух сезонов сериала.